ในโลกที่เต็มไปด้วยความหวาดระแวง สตีฟ โรเจอร์ส หรือกัปตันอเมริกา ต้องเผชิญหน้ากับเงามืดจากอดีตเมื่อศัตรูเก่าอย่างบัคกี้ บาร์นส์ เพื่อนรักที่หายสาบสูญไปนาน กลับมาในร่างของวินเทอร์ โซลเยอร์ นักฆ่าไร้จิตสำนึกที่ถูกควบคุมโดยองค์กรชาโดว์ ระหว่างที่ซ.ฮ.อ.ล.ล. ถูกแทรกซึมและแผนการทำลายล้างโลกกำลังถูกเปิดโปง สตีฟต้องร่วมมือกับแบล็ค วิโดว์และแฟลคอนเพื่อหยุดยั้งภัยคุกคามที่สั่นคลอนทุกสิ่งที่เขาเชื่อมั่น การต่อสู้ครั้งนี้ไม่ใช่แค่เพื่อปกป้องโลก แต่เพื่อกอบกู้จิตวิญญาณของเพื่อนที่เขารักที่สุดกลับคืนมา
