เมื่อโลกต้องเผชิญหน้ากับยุคหลังการคืนชีพของเหล่าฮีโร่ แซม วิลสัน หรือฟอลคอน ต้องรับบทบาทใหม่ในฐานะกัปตันอเมริกา ขณะที่บัคกี้ บาร์นส์ หรือวินเทอร์โซลเจียร์ ต้องต่อสู้กับอดีตอันมืดมิดของตัวเอง ทั้งคู่ถูกบีบให้ร่วมมือกันอีกครั้งเมื่อกลุ่มแฟล็กสแมชเชอร์ก่อการร้ายเพื่อฟื้นฟูสังคมแบบสุดโต่ง การต่อสู้ครั้งนี้ไม่ใช่แค่การหยุดยั้งวายร้าย แต่เป็นการค้นหาความหมายของความเป็นฮีโร่ มิตรภาพ และการให้อภัยในโลกที่เปลี่ยนแปลงไป